In Zusammenarbeit mit: Leibniz-Institut für Pflanzenbiochemie (IPB)
13.10.2021

Die Kartoffel: Dem Geheimnis kranker Pflanzen auf der Spur  

Pflanzenschutz Schädlinge
© Couleur | Pixabay

Text: SYLVIA PIEPLOW

Die Kraut- und Knollenfäule der Kartoffel ist eine der bedeutendsten Pflanzenkrankheiten unserer Zeit. Ihr Erreger, Phytophthora infestans, hat bereits Mitte des 19. Jahrhunderts für große Hungersnöte in Europa gesorgt und verursacht noch heute weltweite Ernteausfälle von etwa 20 Prozent im Jahr. Wissenschaftler des Leibniz-Instituts für Pflanzenbiochemie (IPB) in Halle erforschen die Kraut- und Knollenfäule seit mehr als zwei Dekaden.

Was genau wissen wir vom Erreger “Phytophthora infestans” und warum macht er die Kartoffel krank?

Phytophthora infestans, der Erreger der Kraut- und Knollenfäule bei Kartoffeln, gehört zur Klasse der Oomyceten, deren Vertreter eine Übergangsform zwischen Pilzen und Braunalgen darstellen. Der Erreger verbreitet sich über Sporen, die in das Blattgewebe eindringen und von dort aus die gesamte Pflanze besiedeln. Werden die Sporen bei Regen in den Boden gespült, befallen sie auch die Knollen, die sich braun verfärben und ungenießbar werden. Die Krankheit überträgt sich schnell und kann in wenigen Tagen ganze Felder infizieren. Bisher bekämpft man Phytophthora mäßig erfolgreich mit Fungiziden. Da der Erreger sehr mutationsfreudig ist, entwickelt er jedoch schnell Resistenzen gegen die eingesetzten Pflanzenschutzmittel und verursacht jährlich große wirtschaftliche Schäden durch hohe Ausfälle in der Kartoffelernte.

Eine Phytophthora-Spore dringt in die Blatt-Epidermiszelle einer Arabidopsispflanze ein, deren Immunsystem zuvor durch Mutationen geschwächt wurde. © Lore Westphal | IPB
Eine Phytophthora-Spore dringt in die Blatt-Epidermiszelle einer Arabidopsispflanze ein, deren Immunsystem zuvor durch Mutationen geschwächt wurde. © Lore Westphal | IPB

Warum kann dieser Erreger die meisten anderen Pflanzen nicht erfolgreich besiedeln und krank machen?

Pflanzen sind wie alle Lebewesen permanent von potentiellen Krankheitserregern umgeben. Dennoch werden sie selten krank. Denn ähnlich wie Tiere verfügen auch Pflanzen über eine Art Basis-Immunität, die ihre Besiedlung durch mikrobielle Keime erfolgreich verhindert. Durch vielfache Abwehrreaktionen gelingt es den meisten Pflanzen, nicht zur Wirtspflanze der Erreger zu werden, sondern vielmehr Nichtwirt zu bleiben und mit ihrer Nichtwirtsresistenz ein breites Spektrum an Invasoren in Schach zu halten.

Erste Voraussetzung für die Nichtwirtsresistenz ist die Erkennung des Feindes. Dies geschieht durch Rezeptoren in der pflanzlichen Zellmembran, die darauf spezialisiert sind, mikrobielle Oberflächenstrukturen wie das pilzliche Chitin oder das bakterielle Flagellin an sich zu binden. Durch die Bindung der Mikroben-Moleküle aktiviert sich der Rezeptor; er kann nun das Signal Achtung Feind ins Innere der Zelle weiterleiten, wo es über komplexe Signalkaskaden bis in den Zellkern übertragen wird.

Signalkaskaden sind Signalübermittlungsprozesse, die in allen lebenden Organismen ablaufen, um Umweltreize (Kälte, Verletzung, usw.) und auch um innere Gegebenheiten (Hunger, Durst, etc.) zu registrieren und adäquat darauf zu reagieren. Es gibt je nach Gefahrenlage unterschiedliche Signalkaskaden, die miteinander vernetzt sind und einander verstärken oder ausbremsen können. Das Ganze besteht aus vielen Aktionspartnern, die im Zusammenspiel sehr fein abgestimmte Reaktionen auf verschiedene Stressoren managen.

Im Falle von Phytophtora wird also das Signal Achtung Feind über die Signalkaskade durch die Zelle bis in den Zellkern übertragen. Hier erfolgt die Aktivie­rung von verschiedenen Abwehrgenen, die daraufhin die Herstellung von Biosynthese-Enzymen initiieren. Diese Enzyme produzieren eine Vielzahl an antimikrobiellen Substanzen, die entweder den Erreger abtöten oder durch lokale Zellwandverstärkung verhindern, dass weitere Keime in die Zellen eindringen können.

Welche Gene, welche Proteine und Enzyme an der Nichtwirtsresistenz beteiligt sind, wird von den Hallenser Wissenschaftlerinnen und Wissenschaftlern intensiv untersucht.

Diese Nichtwirtsresistenz gegen den Befall von Phytophthora infestans wird an der Modellpflanze Ackerschmalwand Arabidopsis thaliana erforscht

In der Gruppe von Professor Rosahl interessiert man sich darüber hinaus besonders für die verschiedenen Abwehrsubstanzen, die Arabidopsis produziert, um Erreger wie Phytophthora zu bekämpfen. Um das herauszufinden, brachte man auf die Blätter von Arabidopsispflanzen kleine Tröpfchen einer Phytophthora-Sporen­lösung auf. Parallel dazu applizierte man im Kontroll-Experiment Wassertröpfchen auf die Blätter von weiteren Arabidopsispflanzen. Nach 24 Stunden wurden die Tröpfchen und auch das sie umgebende Blattgewebe einer Bestandsaufnahme aller vorhandenen Stoffwechselprodukte unterzogen. Das Ergebnis dieses Mehaboliten-Profilings (d. h. die Analyse von Stoffwechselprodukten) zeigte klar: Die mit Phytophthora infizierten Pflanzen wiesen einen stark aktivierten Stoffwechsel auf. Sowohl in den Tröpfchen als auch im umgebenden Blattgewebe fand man eine Vielzahl von Substanzen, die in den Kontrollpflanzen nicht nachweis­bar waren.

Neben bereits bekannten, oftmals antimikrobiell wirkenden Substanzen, fand man zwei bisher unbekannte Verbindungen, die eine wichtige Rolle bei der Abwehr von Phytophthora spielen: das 4-Methoxyindol-3-methanol und das 4-Methoxyindol-3-methylcystein. Interessanterweise wiesen die beiden Verbindungen keine antimikrobiellen Eigenschaften auf; das Wachstum der Phytophthora-Hyphen wurde durch sie nicht gehemmt. Eine der beiden Substanzen, das 4-Methoxyindol-3-methanol, löste jedoch eine schwache, aber hoch signifikante Erhöhung der Calcium-Ionen in den Phytophthora-infizierten Arabidopsiszellen aus. „Der intrazelluläre Anstieg von Calcium-Ionen ist ein frühes Signal der Abwehr“, erklärt Sabine Rosahl. „Er begünstigt die Interaktion der Signalproteine und kommt im Abwehrszenario einem allgemeinen Alarmzustand gleich.“ Auch die Erreger-indu­zierte Zellwandverstärkung wurde durch 4-Methoxyindol-3-methanol gesteigert. „Wir vermuten daher“, sagt Profes­sor Rosahl, „dass diese neu entdeckte Verbindung eher eine Substanz ist, die die natürliche Immunantwort der Nichtwirtsresistenz moduliert und verstärkt“. Wie genau das passiert, bleibt in Zukunft zu klären.

Nach den erzielten Befunden innerhalb und außerhalb der befallenen Pflanzenzellen erfordert eine erfolgreiche Abwehrreaktion nicht nur funktionstüchtige Biosynthese-Enzyme, sondern auch Transportproteine, die die produzierten Abwehrstoffe aktiv aus der Pflanzenzelle hinaus an den Ort der Verwundung befördern. Ein solches mutmaßliches Transportprotein (PEN3) wurde vor einigen Jahren in Arabidopsis gefunden. Bisher konnte man zu diesem Protein jedoch noch keine Abwehr-relevante Substanz identifizieren, die von ihm tatsächlich aus der Zelle transportiert wird. In der aktuellen Studie ist dies nun gelungen. In Kooperation mit Wissenschaftlern und Wissenschaftlerinnen aus der Schweiz konnte gezeigt werden, dass die neu entdeckten Verbindungen vom PEN3-Transporter aus den Zellen heraus auf die Blattoberflächen befördert werden.

Der Erkenntnisgewinn aus der Modellpflanze beeinflusst am IPB immer wieder auch das Wissen um die Krankheit in der Kulturpflanze. Auch die Kartoffel produziert nach Befall mit Phytophthora antimikrobielle Substanzen, die normalerweise aktiv auf die Blattoberfläche transportiert werden sollten. Der Transport von einigen keimabtötenden Stoffen scheint aber bei der Kartoffel gestört zu sein. Das konnten die Hallenser Pflanzenforscher und -forscherinnen vor einigen Jahren zumindest für eine konkrete Substanz, das Coumaroylagmatin, nachweisen. Die Hydroxyzimtsäureverbindung reicher­te sich nach Infektion mit dem Erreger nur innerhalb der Kartoffelblätter, nicht aber auf deren Außenseite an.

Durch das Einbringen eines intakten Transportproteins gelang es dem Team um Sabine Rosahl, die Immunreaktion der Kartoffelpflanzen auf Phytophthora stark zu erhöhen. Dennoch konnte die Ausprägung der Kraut- und Knollenfäule da­mit nicht vollständig eingedämmt werden. Es muss also weitere Schwachstellen im Immunsystem der Kartoffel geben.

Kulturkartoffel versus Wildkartoffel: Abwehrstoffe im Vergleich

Im Gegensatz zu den anfälligen Kulturkartoffeln, weisen Wildkartoffeln oft eine ausgeprägte Resistenz gegenüber Phytophthora auf. Wissenschaftlerinnen und Wissenschaftler des IPB haben nun – zusätzlich zum oben genannten Metaboliten-Profiling-Experiment an infizierten und uninfizierten Arabidopsis-Blättern – ein weiteres Metaboliten-Profiling einer Wild- und einer Kulturkartoffelart durchgeführt, um die Unterschiede in der Produktion der Abwehrstoffe zu erfassen. Unter die Lupe genommen wurde dabei der erste Ort des Zusammentreffens von Wirt und Krankheitserreger: die Blattoberfläche.

Hier fand man bei der Kulturkartoffel Solanum tuberosum reichliche Mengen der kartoffeltypischen Phytoalexine, wie Hydroxyzimtsäureamide. Auf der Blattoberfläche der untersuchten Wildkartoffelart Solanum bulbocastanum hingegen detektierten die Hallenser Pflanzenexpertinnen und -experten keinerlei Hydroxyzimtsäureamide, dafür aber eine bisher unbekannte Substanz, die sie als Lysophosphatidylcholin mit einer einfach ungesättigten Fettsäure von 17 C-Atomen (LPC17:1) beschrieben. LPC17:1 erwies sich in vitro (im Reagenzglas/Reaktionsgefäß) als potenter Abwehrstoff. Er hemmte sowohl die Sporenkeimung als auch das Myzelwachstum (d. h. das Wachstum der Zellfäden) von Phytophthora infestans. Die Anreicherung von LPC17:1 auf der Blattoberfläche könnte demnach Bestandteil der sehr frühen Abwehrreaktion der Wildkartoffeln sein, so das Fazit der Wissenschatlerinnen und Wissenschaftler.

Wie es Phytophthora im Laufe der Evolution gelang, die Kartoffel zu seiner Wirtspflanze zu machen, bleibt eine spannende Frage auf diesem Gebiet. Mit ihrer erfolgreichen Kombination von Grundlagen- und anwendungsorientierter Forschung an Modell- und Kulturpflanzen werden die Hallenser Wissenschaftlerinnen und Wissenschaftler auch künftig zu ihrer Beantwortung beitragen.

Weiterführende Informationen

Originalpublikationen:

Andreas Matern, Christoph Böttcher, Lennart Eschen-Lippold, Bernhard Westermann, Ulrike Smolka, Stefanie Döll, Fabian Trempel, Bibek Aryal, Dierk Scheel, Markus Geisler & Sabine Rosahl (2019): A substrate of the ABC transporter PEN3 stimulates bacterial flagellin (flg22)-induced callose deposition in Arabidopsis thaliana. Journal of Biological Chemistry (2019) 294, 6857-6870.

Karin Gorzolka, Elvio Henrique Benatto Perino, Sarah Lederer, Ulrike Smolka & Sabine Rosahl (2021): Lysophosphatidylcholine 17:1 from the leaf surface of the wild potato species Solanum bulbocastanum inhibits Phytophthora infestans. J. Agric. Food Chem. 2021, 69, 5607–5617
https://doi.org/10.1021/acs.jafc.0c07199

Institution: Leibniz-Institut für Pflanzenbiochemie (IPB)
Ansprechpartner/in: Prof. Sabine Rosahl

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